 Bobby bekommt einen Anruf seines alten Freundes Rufus. In einer kleinen Stadt scheinen Dämonen einen regelrechten Krieg zu führen. Als die Winchester zu Hilfe eilen stellen sie bald fest, dass nicht Dämonen, sondern etwas Anderes dahintersteckt.
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Sam hat das Jagen aufgegeben und versucht in einer kleinen Bar mit seinem neuen Leben klar zu kommen. Unterdessen suchen Castiel und Dean nach dem Erzengel Raphael. Von ihm erhofft sich Castiel Information über den Aufenthalt von Gott.
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Sam möchte sich Dean im Kampf gegen die Apokalypse wieder anschließen, aber Dean lehnt ab.
Der Engel Zachariah zeigt Dean dann eine Zukunft, in der die Welt am
Ende ist und viele Menschen sich in Zombies verwandelt haben. Schuld
daran sei Dean und sein konsequentes "Nein" zu Michael.
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Ein Mann wird von James Deans Auto getötet, ein anderer Mann wird von Abraham Lincoln höchstpersönlich erschossen. Als dann auch noch Paris Hilton ein Mädchen entführt, merken Sam und Dean, dass sie es bei ihrem ersten gemeinsamen Fall nach ihrem Streit mit einer sehr alten Gottheit zu tun haben, die sich die modernen Idole der heutigen Zeit zu Nutze macht.
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Sam und Dean finden einen Jungen, der halb Mensch, halb Dämon ist. Er kann allein mittels seiner Vorstellungskraft Menschen töten, doch er ist sich dessen nicht bewusst. Sam und Dean glauben, sie können den Jungen dazu bringen, mit seiner Kraft Gutes zu vollbringen. Cas hingegen will den Jungen töten.
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Poker mal anders. Warum um Chips und Geld spielen, wenn man um Lebensjahre spielen kann? Bobby ist ein ausgezeichneter Pokerspieler, also spielt er um 25 Jahre. Doch er verliert.
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Ein Mann wird getötet. Es sieht wie eine Bärenattacke aus. Doch
dessen Frau meint, sie hätte keinen Bären, sondern den Unglaublichen
Hulk gesehen. Sam und Dean recherchieren und stoßen schnell auf einen
alten Bekannten: den Trickster.
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Sam und Dean werden von Becky zu einer Supernatural-Convention gelockt. Die Jungs sind über diese Veranstaltung alles andere als amüsiert. Doch dann gerät das organisierte Rollenspiel aus den Fugen und echte Geister tauchen auf und töten die Convention-Gäste.
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Sam und Dean finden Crowley, einen mächtigen Crossroads-Dämon, der im Besitz des Coltes ist. Dieser gibt ihnen die Waffe, da er ebenfalls will, dass Luzifer umgebracht wird. Gemeinsam mit Castiel, Jo und Ellen machen sich die Brüder auf die Jagd. Dabei treffen sie auf Meg, die mit den Jungs noch eine Rechnung offen hat und ihre Höllenhunde loslässt.
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Auf Bitten eines alten Freundes lassen sich Sam und Dean als Patienten in eine Nervenheilanstalt einweisen. Dort treibt ein Dämon sein Unwesen, der den Patienten das Gehirn aussaugt.
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Durch einen Körpertausch-Zauber befindet sich Sam lötzlich im Körper des jugendlichen Sonderlings Gary wieder. Während dieser die Vorzüge eines gutaussehenden, durchtrainierten und erwachsenen Körpers genießt, muss sich Sam mit den Tücken des Teenager-Lebens herumschlagen. Zu allem Überfluss erfährt Sam, dass die Hölle ein Kopfgeld auf ihn ausgesetzt hat.
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Anna wird von den Engeln in der Zeit zurückgeschickt, damit sie John und Mary Winchester tötet bevor Mary mit Sam schwanger wird. Castiel schickt Sam und Dean hinterher, damit diese Anna aufhalten.
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Am Valentinstag passieren seltsame Dinge. Ein Pärchen hat sich zum
Fressen gern, ein anderes begeht zusammen Selbstmord. Der Verdacht fällt auf einen Amor, doch dieser ist unschuldig. Schon bald finden Sam, Dean und Castiel heraus, dass einer der vier apokalyptischen Reiter hinter der Sache steckt: Die Hungersnot.
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In Bobbys Heimatstadt erheben sich die Toten aus ihren Gräbern. Sam und
Dean untersuchen den Fall, doch anstatt die Menschen zu attackieren,
kehren die Zombies einfach wieder zu ihren Familien zurück. So auch Bobbys Frau.
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Nachdem Sam und Dean von zwei Jägern erschossen wurden, landen sie im Himmel. Doch auch dort ist Zachariah auf der Suche nach ihnen. Nur der Engel Joshua kann ihnen jetzt noch helfen.
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Sam und Dean treffen in einer Stadt auf Leah, die Tochter eines Pastors, die von den Engeln als Prophetin ausgewählt wurde. Sie hat die Bürger auf die bevorstehende Apokalypse vorbereitet. Doch dann fängt Leah an, die Leute gegeneinander aufzuhetzen. Jeder, der ihren Anweisungen nicht folgt, ist ein Sünder, der zu bestrafen ist.
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Dean ist kurz davor "Ja" zu Michael zu sagen. Doch Zachariah hat inzwischen eine andere Hülle für Michael gefunden.
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In einem verlassenen Hotel treffen sich sämtliche Gottheiten aller Religionen der Erde. Auch sie wollen die kommende Apokalypse aufhalten. Sie locken Sam und und Dean in eine Falle, denn ohne die Hüllen, gibt es keine Apokalypse.
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Crowley bietet Sam und Dean seine Hilfe an. Er führt sie zum Handlanger des dritten apokalyptischen Reiters und Sam muss entsetzt feststellen, dass es ein alter Bekannter von ihm ist.
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Sam, Dean und Bobby suchen weiterhin nach Pestilenz, der den Croatoan-Virus auf die Welt loslassen will. Während Sam, Bobby und Castiel versuchen die Auslieferung des Virus zu verhindern, reisen Dean und Crowley nach Chicago. Dort trifft Dean auf den vierten apokalyptischen Reiter - den Tod.
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Der Tag der Apokalypse ist gekommen. Sam und Dean stellen sich Luzifer und Sam sieht nur eine Möglichkeit, die Sache zu beenden: Er sagt "Ja" zu Luzifer.
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